晋义熙元年（405）天竺（古印度）僧人昙猷乘枫槎（枫树制的筏）从海上东渡，进三门湾白桥港登岸，上岸后，枫槎飘搁对岸，至今称枫槎山（在港头寺对面）。当时，昙猷感到口干，四周没有谈水，昙猷以禅杖戳地，白泉涌出，遂建白水庵。寺前今尚存昙猷石和白泉井二古迹。白泉井高出地面1.5米左右，但常年不干枯，村民也以此井做食用井。白泉井又名洗肠井，相传昙猷之母怀胎，时经葱园，秽臭犯胎气，饮了白泉井的水，能除去秽气。佛门不食葱蒜等五辛的戒律典故也出于此。

此后，昙猷沿宁海白溪进天台山腹地，陆续创建了永福、柯山、石梁、赤诚、万年、多宝、广润、清居等佛刹。成为天台佛宗的开山之祖，建寺比天台国庆寺早100多年（天台国庆寺建于公元598年）。

唐代鉴真第四次东渡曾到此留宿。日文译作白泉寺。该寺由于983－988年接送耷然、嘉因师徒，成为中日文化交流口岸后，淳化元年（990）伺郎王化基奏请改名为寿宁寺，至道元年（995）宋太宗又遣内侍斐愈赐给寿宁寺御书30轴以资褒奖。

宋代《赤诚记》中，寿宁寺为列宁海寺院第二名（仅慈云寺忏主遵式的弘法道场嵩教寺与此称寺，其他44所称院）。

此后，几经兴废。1958年遭火焚后，近年由台州佛协会长，高明寺方丈觉慧法师重建一新，1933年8月13日正式对外开放。现寺院除天王殿、大雄保殿等主要建筑外，还建有东渡纪念堂，保存着当年东渡真身的释迦佛象。1999年6月9日，参加中日国际佛教旅游线研讨会代表到此考察，一致确认寿宁寺是佛教传向世界和中日友谊的重要纪念地。日本友人村上博先生在浙江省旅游局何思源处长等省、市、县人士的陪同下，为“日本法济大师耷然登陆处”石碑揭幕。使日中友好口岸重放光彩。